Ulyanovsk Medico-biological Journal

BIOLOGICAL SCIENCES

Download article

DOI 10.34014/2227-1848-2026-2-143-155

ULTRASTRUCTURAL CHANGES IN THE RIGHT VENTRICULAR MYOCARDIUM DURING ADAPTATION TO COLD STRESS: A TRANSMISSION AND SCANNING ELECTRON MICROSCOPY STUDY

G.S. Solov′ev, V.V. Matvienko, M.E. Martirosyan, O.V. Rashevskikh, I.V. Nemtsova

Tyumen State Medical University, Ministry of Health of the Russian Federation, Tyumen, Russia

 

Cold stress is a complex factor that has a significant impact on the cardiovascular system. The myocardial response includes both functional and profound structural changes.

Objective. The aim of the study is to comprehensively evaluate the ultrastructural changes in right ventricular cardiomyocytes and the extracellular matrix during cold stress.

Materials and Methods. The study was conducted on male Wistar rats weighing 120–150 g. Tissue samples (right ventricular myocardium) were collected on days 3, 7, and 15 after the onset of cold stress. The specimens were prepared using standard protocols and analyzed using scanning (SEM) and transmission (TEM) electron microscopy.

Results. During the early adaptation phase (day 3), SEM and TEM revealed signs of an acute stress response that was predominantly reversible. During the advanced pathological process (day 7), damage became more systemic and profound, affecting key cellular systems. With further exposure (day 15), the process transitioned to a phase of chronic myocardial remodeling.

Conclusion. A comprehensive pattern of focal myocardial remodeling induced by cold stress is identified. The combination of ultrastructural signs of fibrosis, fatty degeneration, and calcification indicates significant changes in the cardiac muscle. It is likely that as early as day 3 of cold exposure, a cascade of events is triggered, leading to progressive diffuse-focal disruption of myocardial architecture across several interconnected structural and functional systems. These processes are not isolated; they are tightly intertwined and exacerbate one another.

Key words: right ventricle, cold stress, scanning electron microscopy (SEM), transmission electron microscopy (TEM), cardiomyocyte morphometry.

 

Conflict of interest. The authors declare no conflict of interest.

Author contributions

Research concept and design: Matvienko V.V., Solov′ev G.S., Rashevskikh O.V.

Literature search, participation in the study, data processing: Matvienko V.V., Martirosyan M.E., Rashevskikh O.V., Nemtsova I.V.

Data analysis and interpretation: Matvienko V.V., Martirosyan M.E., Rashevskikh O.V., Nemtsova I.V.

Text writing and editing: Matvienko V.V., Rashevskikh O.V.

 

References

  1. Rozova E.V., Man′kovskaya I.N., Mironova G.D. Strukturno-dinamicheskie izmeneniya v mitokhondriyakh miokarda krys pri ostroy gipoksicheskoy gipoksii: rol′ mitokhondrial′nogo ATF-zavisimogo kalievogo kanala [Structural and dynamic changes in mitochondria of rat myocardium under acute hypoxic hypoxia: role of mitochondrial ATP-dependent potassium channel]. Biokhimiya. 2015; 80 (8): 1186–1194 (in Russian).

  2. Mamadalieva N.I., Saatov G.S., Khaybulina Z.P. Dinamika fosfolipidnogo sostava serdechnykh tkaney kak osnova dlya formirovaniya tolerantnosti k gipoksii [Dynamics of cardiac tissue phospholipid composition as a basis for hypoxia tolerance development]. Vestnik Tashkentskoy meditsinskoy akademii. 2014; 1: 25–31 (in Russian).

  3. Korsikov N.A., Bondarenko D.N., Dolgatov A.Yu., Lepilov A.V., Bobrov I.P., Dolgatova E.S., Babkina A.V. Osobennosti reorganizatsii miokarda v usloviyakh gipotermicheskogo vozdeystviya [Features of myocardial reorganization under hypothermal exposure]. Sovremennye problemy nauki i obrazovaniya. 2023; 5: 91 (in Russian).

  4. Ivanova V.V., Serebryakova O.N., Sukhodolo I.V. Sootnoshenie udel′nogo ob′′yema kollagena III v miokarde pravogo zheludochka prezhdevremenno rodivshikhsya krys [Ratio of collagen type III specific volume in the right ventricular myocardium of preterm rats]. Klinicheskaya i eksperimental′naya morfologiya. 2024; 13 (2): 44–52 (in Russian).

  5. Lewandowski A.J., Raman B., Bertagnolli M., Mohamed A., Williamson W., Pelado J.L., McCance A., Lapidaire W., Neubauer S., Leeson P. Association of preterm birth with myocardial fibrosis and diastolic dysfunction in young adult-hood. J Am Coll Cardiol. 2021; 78 (7): 683–692.

  6. Bondarenko N.N., Khomutov E.V., Ryapolova T.L., Kishenya M.S., Ignatenko T.S., Tolstoy V.A., Evtushenko I.S., Tumanova S.V. Molekulyarno-kletochnye mekhanizmy otveta organizma na gipoksiyu [Molecular and cellular mechanisms of hypoxic response]. Ul′yanovskiy mediko-biologicheskiy zhurnal. 2023; 2: 6–29 (in Russian).

  7. Avtsyn A.P. Patologiya cheloveka na Severe [Human pathology in the North]. Moscow; 1985. 416 (in Russian).

  8. Zadnipryadnyy I.V., Sataeva T.P., Tret′yakova O.S. Patomorfologicheskie izmeneniya miokarda krys pri vozdeystvii gipobaricheskoy kholodovoy gipoksii [Pathomorphological changes in the myocardium of rats exposed to cold hypobaric hypoxia]. Operativnaya khirurgiya i klinicheskaya anatomiya. 2019; 3 (2): 13–18 (in Russian).

  9. Ivanova V.V., Serebryakova O.N., Sukhodolo I.V. Ul′trastrukturnye osobennosti kardiomiotsitov pravogo zheludochka serdtsa novorozhdennykh krys [Ultrastructural features of right ventricular cardiomyocytes in newborn rats]. Byulleten′ eksperimental′noy biologii i meditsiny. 2024; 177 (5): 640–644 (in Russian).

  10. Benny M., Hernandez D.R., Sharma M., Yousefi K., Kulandavelu S., Batlahally S., Zambrano R., Chen P., Martinez E.C., Schmidt A.F., Shehadeh L.A., Vasquez-Padron R.I., Wu S., Velazquez O.C., Young K.C. Neonatal hyperoxia exposure induces aortic biomechanical alterations and cardiac dysfunction in juvenile rats. Physiol Rep. 2020; 8 (1): e14334.

  11. Sklifasovskaya A.P., Blagonravov M.L., Goryachev V.A., Azova M.M. Ekspressiya IL-1β v miokarde levogo zheludochka krys pri insulinzavisimom sakharnom diabete i ego sochetanii s arterial′noy gipertenziey [Expression of IL-1β in the left ventricular myocardium of rats with insulin-dependent diabetes mellitus and its combination with arterial hypertension]. Byulleten′ eksperimental′noy biologii i meditsiny. 2025; 180 (9): 281–286 (in Russian).

  12. Yelikar K., Deshpande S., Deshpande R., Lone D. Safety and efficacy of oral mifepristone in pre-induction cervical ripening and induction of labour in prolonged pregnancy. J Obstet Gynaecol India. 2015; 65 (4): 221–225.

  13. Kliver V.E., Volkov A.M., Nadeev A.P., Fomichev A.V., Sirota D.A., Kliver E.E., Zhul′kov M.O., Pozdnyakova S.V. Morfologicheskaya otsenka ekspressii aktina i desmina pri razlichnykh srokakh kholodovoy ishemii miokarda: nablyudatel′noe issledovanie [Morphological assessment of actin and desmin expression at different stages of cold myocardial ischemia: Observational study]. Kubanskiy nauchnyy meditsinskiy vestnik. 2024; 31 (1): 15–26 (in Russian).

  14. Wittig C., Szulcek R. Extracellular matrix protein ratios in the human heart and vessels: how to distinguish pathological from physiological changes? Front Physiol. 2021; 12: 708656.

  15. Starchenko A.D., Leskova Yu.V., Stadnikov A.A., Myasnikova A.A. Otsenka vliyaniya oksitotsina na strukturno-funktsional′nye izmeneniya miokarda pri eksperimental′noy serdechnoy nedostatochnosti [Evaluation of the effect of oxytocin on structural and functional changes of the myocardium in experimental heart failure]. Zhurnal anatomii i gistopatologii. 2024; 13 (2): 54–62 (in Russian).

  16. Sataeva T.P., Zadnipryanyy I.V. Izmeneniya struktury miokarda beremennykh i novorozhdеnnykh krys v usloviyakh gipobaricheskoy gipoksii [Changes in the myocardial structure of pregnant and newborn rats under the conditions of hypobaric hypoxia]. Vestnik novykh meditsinskikh tekhnologiy. 2018; 4: 176–180 (in Russian).

  17. Ivanova V.V., Erokhina A.V., Nikonova A.D. Immunogistokhimicheskaya kharakteristika morfogeneza levogo zheludochka serdtsa plodov krys [Immunohistochemical characteristics of left ventricle morphogenesis in rat fetuses]. Zhurnal anatomii i gistopatologii. 2023; 12 (4): 31–37 (in Russian).

  18. Tret′yakova O.S., Zadnipryanyy I.V. Bioenergetika miokarda v usloviyakh gipoksii: vozrastnye aspekty [Myocarde bioenergy under hypoxia: age-related aspects]. Operativnaya khirurgiya i klinicheskaya anatomiya. 2020; 1: 52–62 (in Russian).

  19. Korobitsina E.V., Gudkov A.B., Popova O.N., Shcherbina Yu.F. Osobennosti sokratimosti miokarda u lits yunosheskogo vozrasta pri kholodovom vozdeystvii na stopu [Myocardial contractility in young people during cold exposure of the foot]. Zhurnal mediko-biologocheskikh issledovaniy. 2021; 9 (4): 459–462 (in Russian).

  20. Das R., Subedi N., Rajbhandari S., Gurung G. Efficacy and safety of oral mifepristone in induction of labour in prolonged preg-nancy. J Kathmandu Med Coll. 2022; 11 (1): 42–47.

Received December 26, 2025; accepted April 16, 2026.

 

Information about the authors

Solov′ev Georgiy Sergeevich, Doctor of Sciences (Medicine), Professor, Chair of Histology and Embryology named after P.V. Dunaev, Tyumen State Medical University, Ministry of Health of the Russian Federation. 720025, Russia, Tyumen, Odesskaya St., 54; e-mail: This email address is being protected from spambots. You need JavaScript enabled to view it., ORCID ID: https://orcid.org/0000-0003-4553-0569

Matvienko Viktor Vasil′evich, Candidate of Sciences (Biology), Associate Professor, Chair of Histology and Embryology named after P.V. Dunaev; Tyumen State Medical University, Ministry of Health of the Russian Federation. 720025, Russia, Tyumen, Odesskaya St., 54; e-mail: This email address is being protected from spambots. You need JavaScript enabled to view it., ORCID ID: https://orcid.org/0000-0003-4540-2153

Martirosyan Migran Eduardovich, Post-Graduate Student, Chair of Histology and Embryology named after P.V. Dunaev; Tyumen State Medical University, Ministry of Health of the Russian Federation. 720025, Russia, Tyumen, Odesskaya St., 54; e-mail: This email address is being protected from spambots. You need JavaScript enabled to view it., ORCID ID: https://orcid.org/0009-0000-9709-5031

Rashevskikh Ol′ga Viktorovna, Candidate of Sciences (Medicine), Senior Lecturer, Chair of Nursing, Tyumen State Medical University, Ministry of Health of the Russian Federation. 720025, Russia, Tyumen, Odesskaya St., 54; e-mail: This email address is being protected from spambots. You need JavaScript enabled to view it., ORCID ID https://orcid.org/0000-0002-1002-3535

Nemtsova Irina Vladimirovna, Post-Graduate Student, Chair of Histology and Embryology named after P.V. Dunaev; Tyumen State Medical University, Ministry of Health of the Russian Federation. 720025, Russia, Tyumen, Odesskaya St., 54; e-mail: This email address is being protected from spambots. You need JavaScript enabled to view it., ORCID ID: https://orcid.org/0000-0003-4146-2933

 

For citation

Solov′ev G.S., Matvienko V.V., Martirosyan M.E., Rashevskikh O.V., Nemtsova I.V. Ul′trastrukturnye izmeneniya miokarda pravogo zheludochka pri adaptatsii k kholodovomu stressu po rezul′tatam transmissionnoy i skaniruyushchey elektronnoy mikroskopii [Ultrastructural changes in the right ventricular myocardium during adaptation to cold stress: A transmission and scanning electron microscopy study]. Ul′yanovskiy mediko-biologicheskiy zhurnal. 2026; 2: 143–155. DOI: 10.34014/2227-1848-2026-2-143-155 (in Russian).

 

Скачать статью

УДК 611.24-943.8

DOI 10.34014/2227-1848-2026-2-143-155

УЛЬТРАСТРУКТУРНЫЕ ИЗМЕНЕНИЯ МИОКАРДА ПРАВОГО ЖЕЛУДОЧКА ПРИ АДАПТАЦИИ К ХОЛОДОВОМУ СТРЕССУ ПО РЕЗУЛЬТАТАМ ТРАНСМИССИОННОЙ И СКАНИРУЮЩЕЙ ЭЛЕКТРОННОЙ МИКРОСКОПИИ

Г.С. Соловьев, В.В. Матвиенко, М.Э. Мартиросян, О.В. Рашевских, И. В. Немцова

ФГБОУ ВО «Тюменский государственный медицинский университет» Министерства здравоохранения Российской Федерации, г. Тюмень, Россия

 

Холодовой стресс представляет собой комплексный фактор, оказывающий значительное воздействие на сердечно-сосудистую систему. Ответ миокарда включает не только функциональные, но и глубокие структурные перестройки.

Цель. Комплексное изучение ультраструктурных изменений кардиомиоцитов правого желудочка и межклеточного матрикса в динамике холодового стресса.

Материалы и методы. Исследование проведено на крысах-самцах линии «Вистар» массой 120–150 г. Материал (миокард правого желудочка) забирали на 3-и, 7-е и 15-е сут после начала воздействия холодового стресса. Препараты готовили по стандартным методикам и анализировали с использованием сканирующей (СЭМ) и трансмиссионной (ТЭМ) электронной микроскопии.

Результаты. В раннюю фазу адаптации (3-и сут) методами СЭМ и ТЭМ выявлены признаки острой реакции на стресс, носящие преимущественно обратимый характер. На стадии развернутого патологического процесса (7-е сут) повреждения носят более системный и глубокий характер, затрагивая ключевые клеточные системы. При дальнейшем воздействии (15-е сут) процесс переходит в фазу хронического ремоделирования миокарда.

Выводы. Выявлена целостная картина очагового ремоделирования миокарда под действием холодового стресса. Сочетание ультраструктурных признаков фиброза, жировой дистрофии и кальцификации указывает на значительные изменения сердечной мышцы. Вероятно, уже на 3-и сут холодового воздействия запускается каскад событий, ведущих к прогрессирующему диффузно-очаговому нарушению архитектоники миокарда по нескольким взаимосвязанным структурно-функциональным системам. Эти процессы не изолированы, они тесно переплетены и усугубляют друг друга.

Ключевые слова: правый желудочек, холодовой стресс, сканирующая электронная микроскопия (СЭМ), трансмиссионная электронная микроскопия (ТЭМ), морфометрия кардиомиоцитов.

 

Конфликт интересов. Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Вклад авторов

Концепция и дизайн исследования: Матвиенко В.В., Соловьев Г.С., Рашевских О.В.

Литературный поиск, участие в исследовании, обработка материала: Матвиенко В.В., Мартиросян М.Э., Рашевских О.В., Немцова И.В.

Анализ и интерпретация данных: Матвиенко В.В., Мартиросян М.Э., Рашевских О.В., Немцова И.В.

Написание и редактирование текста: Матвиенко В.В., Рашевских О.В.

 

Литература

  1. Розова Е.В., Маньковская И.Н., Миронова Г.Д. Структурно-динамические изменения в митохондриях миокарда крыс при острой гипоксической гипоксии: роль митохондриального АТФ-зависимого калиевого канала. Биохимия. 2015; 80 (8): 1186–1194.

  2. Мамадалиева Н.И., Саатов Г.С., Хайбулина З.П. Динамика фосфолипидного состава сердечных тканей как основа для формирования толерантности к гипоксии. Вестник Ташкентской медицинской академии. 2014; 1: 25–31.

  3. Корсиков Н.А., Бондаренко Д.Н., Долгатов А.Ю., Лепилов А.В., Бобров И.П., Долгатова Е.С., Бабкина А.В. Особенности реорганизации миокарда в условиях гипотермического воздействия. Современные проблемы науки и образования. 2023; 5: 91.

  4. Иванова В.В., Серебрякова О.Н., Суходоло И.В. Соотношение удельного объема коллагена III в миокарде правого желудочка преждевременно родившихся крыс. Клиническая и экспериментальная морфология. 2024; 13 (2): 44–52.

  5. Lewandowski A.J., Raman B., Bertagnolli M., Mohamed A., Williamson W., Pelado J.L., McCance A., Lapidaire W., Neubauer S., Leeson P. Association of preterm birth with myocardial fibrosis and diastolic dysfunction in young adult-hood. J Am Coll Cardiol. 2021; 78 (7): 683–692.

  6. Бондаренко Н.Н., Хомутов Е.В., Ряполова Т.Л., Кишеня М.С., Игнатенко Т.С., Толстой В.А., Евтушенко И.С., Туманова С.В. Молекулярно-клеточные механизмы ответа организма на гипоксию. Ульяновский медико-биологический журнал. 2023; 2: 6-29.

  7. Авцын А.П. Патология человека на Севере. Москва; 1985. 416.

  8. Заднипрядный И.В., Сатаева Т.П., Третьякова О.С. Патоморфологические изменения миокарда крыс при воздействии гипобарической холодовой гипоксии. Оперативная хирургия и клиническая анатомия. 2019; 3 (2): 13–18.

  9. Иванова В.В., Серебрякова О.Н., Суходоло И.В. Ультраструктурные особенности кардиомиоцитов правого желудочка сердца новорожденных крыс. Бюллетень экспериментальной биологии и медицины. 2024; 177 (5): 640–644.

  10. Benny M., Hernandez D.R., Sharma M., Yousefi K., Kulandavelu S., Batlahally S., Zambrano R., Chen P., Martinez E.C., Schmidt A.F., Shehadeh L.A., Vasquez-Padron R.I., Wu S., Velazquez O.C., Young K.C. Neonatal hyperoxia exposure induces aortic biomechanical alterations and cardiac dysfunction in juvenile rats. Physiol Rep. 2020; 8 (1): e14334.

  11. Склифасовская А.П., Благонравов М.Л., Горячев В.А., Азова М.М. Экспрессия IL-1β в миокарде левого желудочка крыс при инсулинзависимом сахарном диабете и его сочетании с артериальной гипертензией. Бюллетень экспериментальной биологии и медицины. 2025; 180 (9): 281–286.

  12. Yelikar K., Deshpande S., Deshpande R., Lone D. Safety and efficacy of oral mifepristone in pre-induction cervical ripening and induction of labour in prolonged pregnancy. J Obstet Gynaecol India. 2015; 65 (4): 221–225.

  13. Кливер В.Е., Волков А.М., Надеев А.П., Фомичев А.В., Сирота Д.А., Кливер Е.Э., Жульков М.О., Позднякова С.В. Морфологическая оценка экспрессии актина и десмина при различных сроках холодовой ишемии миокарда: наблюдательное исследование. Кубанский научный медицинский вестник. 2024; 31 (1): 15–26.

  14. Wittig C., Szulcek R. Extracellular matrix protein ratios in the human heart and vessels: how to distinguish pathological from physiological changes? Front Physiol. 2021; 12: 708656.

  15. Старченко А.Д., Лескова Ю.В., Стадников А.А., Мясникова А.А. Оценка влияния окситоцина на структурно-функциональные изменения миокарда при экспериментальной сердечной недостаточности. Журнал анатомии и гистопатологии. 2024; 13 (2): 54–62.

  16. Сатаева Т.П., Заднипряный И.В. Изменения структуры миокарда беременных и новорожденных крыс в условиях гипобарической гипоксии. Вестник новых медицинских технологий. 2018; 4: 176–180.

  17. Иванова В.В., Ерохина А.В., Никонова А.Д. Иммуногистохимическая характеристика морфогенеза левого желудочка сердца плодов крыс. Журнал анатомии и гистопатологии. 2023; 12 (4): 31–37.

  18. Третьякова О.С., Заднипряный И.В. Биоэнергетика миокарда в условиях гипоксии: возрастные аспекты. Оперативная хирургия и клиническая анатомия. 2020; 1: 52–62.

  19. Коробицина Е.В., Гудков А.Б., Попова О.Н., Щербина Ю.Ф. Особенности сократимости миокарда у лиц юношеского возраста при холодовом воздействии на стопу. Журнал медико-биологоческих исследований. 2021; 9 (4): 459–462.

  20. Das R., Subedi N., Rajbhandari S., Gurung G. Efficacy and safety of oral mifepristone in induction of labour in prolonged preg-nancy. J Kathmandu Med Coll. 2022; 11 (1): 42–47.

Поступила в редакцию 26.12.2025; принята 16.04.2026.

 

Авторский коллектив

Соловьев Георгий Сергеевич – доктор медицинских наук, профессор кафедры гистологии с эмбриологией им. П.В. Дунаева, ФГБОУ ВО «Тюменский государственный медицинский университет» Министерства здравоохранения Российской Федерации. 720025, Россия, г. Тюмень, ул. Одесская, 54; e-mail: This email address is being protected from spambots. You need JavaScript enabled to view it., ORCID ID: https://orcid.org/0000-0003-4553-0569

Матвиенко Виктор Васильевич – кандидат биологических наук, доцент кафедры гистологии с эмбриологией им. П.В. Дунаева; ФГБОУ ВО «Тюменский государственный медицинский университет» Министерства здравоохранения Российской Федерации. 720025, Россия, г. Тюмень, ул. Одесская, 54; e-mail: This email address is being protected from spambots. You need JavaScript enabled to view it., ORCID ID: https://orcid.org/0000-0003-4540-2153

Мартиросян Мигран Эдуардович – соискатель кафедры гистологии с эмбриологией им. П.В. Дунаева; ФГБОУ ВО «Тюменский государственный медицинский университет» Министерства здравоохранения Российской Федерации. 720025, Россия, г. Тюмень, ул. Одесская, 54; e-mail: This email address is being protected from spambots. You need JavaScript enabled to view it., ORCID ID: https://orcid.org/0009-0000-9709-5031

Рашевских Ольга Викторовна – кандидат медицинских наук, старший преподаватель кафедры сестринского дела, ФГБОУ ВО «Тюменский государственный медицинский университет» Министерства здравоохранения Российской Федерации. 720025, Россия, г. Тюмень, ул. Одесская; 54, e-mail: This email address is being protected from spambots. You need JavaScript enabled to view it., ORCID ID: https://orcid.org/0000-0002-1002-3535

Немцова Ирина Владимировна – аспирант кафедры гистологии с эмбриологией им. П.В. Дунаева, ФГБОУ ВО «Тюменский государственный медицинский университет» Министерства здравоохранения Российской Федерации. 720025, Россия, г. Тюмень, ул. Одесская; 54, e-mail: This email address is being protected from spambots. You need JavaScript enabled to view it., ORCID ID: https://orcid.org/0000-0003-4146-2933

 

Образец цитирования

Соловьев Г.С., Матвиенко В.В., Мартиросян М.Э., Рашевских О.В., Немцова И.В. Ультраструктурные изменения миокарда правого желудочка при адаптации к холодовому стрессу по результатам трансмиссионной и сканирующей электронной микроскопии. Ульяновский медико-биологический журнал. 2026; 2: 143–155. DOI: 10.34014/2227-1848-2026-2-143-155.