«Ульяновский медико-биологический журнал»

REVIEWS

Download article

DOI 10.34014/2227-1848-2024-4-50-69

PECULIARITIES OF PLANNING AN EXPERIMENT TO STUDY THE WOUND PROCESS

K.I. Sergatskiy, M.M. Mironov, V.I. Nikol'skiy, M.G. Fedorova, V.S. Romanova, A.D. Zakharov

Penza State University, Penza, Russia

 

Experimental models play an important role in studying skin wound healing, developing new treatment modes, and analyzing the effectiveness of existing methods. However, there are some issues and limitations that should be considered when conducting and interpreting medical trials.

One of the main difficulties is the diversity of the existing models. Some may not fully reflect human life processes, which makes it difficult to transfer research results into clinical practice.

Vague standardization and a large number of experimental options complicate the research. Some methods are not enough sensitive or specific, which may lead to erroneous results.

This article is a review of some most common animal wound models. The authors consider the basic principles of experimental design, including the choice of appropriate animal models, and methods for evaluating skin wounds in laboratory animals. Despite limitations, rational experimental animal studies remain one of the most useful tools for answering a variety of questions on the fundamentals of wound healing. The study and adaptation of animal wound models may contribute to the development of effective wound treatment modes.

Key words: wounds, animal wound model, animal models, wound assessment methods.

 

Conflict of interest. The authors declare no conflict of interest.

Author contributions

Research concept and design: Sergatskiy K.I., Nikol'skiy V.I.

Literary search, data processing: Mironov M.M., Zakharov A.D.

Literature analysis: Fedorova M.G., Romanova V.S.

Text writing and editing: Sergatskiy K.I., Mironov M.M.

 

References

  1. Masson-Meyers D.S, Andrade T.A.M., Caetano G.F., Guimaraes F.R., Leite M.N., Leite S.N., Fra­de M.A.C. Experimental models and methods for cutaneous wound healing assessment. Int J Exp Pathol. 2020; 101 (1-2): 21–37. DOI: 10.1111/iep.12346.

  2. Elliot S., Wikramanayake T.C., Jozic I., Tomic-Canic M. A Modeling Conundrum: Murine Models for Cutaneous Wound Healing. J Invest Dermatol. 2018; 138 (4): 736–740. DOI: 10.1016/j.jid.2017.12.001.

  3. Andrade T.A., Iyer A., Das P.K., Foss N.T., Garcia S.B., Coutinho-Netto J., Jordão Jr. A.A., Frade M.A.C. The inflammatory stimulus of a natural latex biomembrane improves healing in mice. Braz J Med Biol Res. 2011; 44: 1036–1047.

  4. Leite S.N., Leite M.N., Caetano G.F., Ovidio P.P., Jordao Junior A.A., Frade M.A. Phototherapy improves wound healing in rats subjected to high-fat diet. Lasers Med Sci. 2015; 30: 1481–1488.

  5. Masson-Meyers D.S., Bumah V.V., Enwemeka C.S. Blue light does not impair wound healing in vitro. J Photochem Photobiol B. 2016; 160: 53–60.

  6. Tsibulevskiy A.Yu., Dubovaya T.K., Dem'yanenko I.A. Modelirovanie zazhivleniya ran kozhi [Models of wound healing]. Krymskiy zhurnal eksperimental'noy i klinicheskoy meditsiny. 2020; 10 (4): 64–71. DOI: 10.37279/2224-6444-2020-10-4-64-71 (in Russian).

  7. Zindle J.K., Wolinsky E., Bogie K.M. A review of animal models from 2015 to 2020 for preclinical chronic wounds relevant to human health. J Tissue Viability. 2021; 30 (3): 291–300. DOI: 10.1016/j.jtv.2021.05.006.

  8. Stephens P., Caley M., Peake M. Alternatives for animal wound model systems In: Gourdie R.G., Myers T.A., eds. Wound Regeneration and Repair Methods and Protocols. New York, NY: Humana Press; 2013: 177–201.

  9. Nauta A.C., Gurtner G.C., Longaker M.T. Adult stem cells in small animal wound healing models. In: Gourdie R.G., Myers T.A., eds. Wound Regeneration and Repair Methods and Protocols. New York, NY: Humana Press; 2013: 81–98.

  10. Grambow E., Sorg H., Sorg C.G.G., Strüder D. Experimental Models to Study Skin Wound Healing with a Focus on Angiogenesis. Med Sci (Basel). 2021; 9 (3): 55. DOI: 10.3390/medsci9030055.

  11. Egorikhina M.N., Aleynik D.Ya., Rubtsova Yu.P., Charykova I.N., Struchkov A.A., Ezhevskaya A.A., Zagrekov V.I., Sosnina L.N., Zagaynova E.V. Model' biomeditsinskogo kletochnogo produkta dlya doklinicheskikh issledovaniy na krupnom laboratornom zhivotnom [Biomedical cell product model for preclinical studies carried out on a large laboratory animal]. Vestnik transplantologii i iskusstvennykh organov. 2020; 22 (1): 142–156 (in Russian).

  12. Zomer H.D., Trentin A.G. Skin wound healing in humans and mice: Challenges in translational research. J Dermatol Sci. 2018; 90 (1): 3–12. DOI: 10.1016/j.jdermsci.2017.12.009.

  13. Grada A., Mervis J., Falanga V. Research Techniques Made Simple: Animal Models of Wound Healing. J Invest Dermatol. 2018; 138 (10): 2095–2105.e1. DOI: 10.1016/j.jid.2018.08.005.

  14. Dorsett-Martin W.A. Rat models of skin wound healing: a review. Wound Repair Regen. 2004; 12 (6): 591–599. DOI: 10.1111/j.1067-1927.2004.12601.x.

  15. Dunn L., Prosser H.C., Tan J.T., Vanags L.Z., Ng M.K., Bursill C.A. Murine model of wound healing. J Vis Exp. 2013; 75: e50265. DOI: 10.3791/50265.

  16. Dovnar R.I. Nyuansy vybora eksperimental'nogo zhivotnogo dlya modelirovaniya protsessa zazhivleniya kozhnoy rany [Nuances of the choice of experimental animals for modeling the healing process of the skin wound]. Zhurnal Grodnenskogo gosudarstvennogo meditsinskogo universiteta. 2020; 18 (4): 429–435 (in Russian).

  17. Smotrin S.M., Dovnar R.I., Vasil'kov A.Yu., Prokopchik N.I., Ioskevich N.N. Vliyanie perevyazochnogo materiala, soderzhashchego nanochastitsy zolota ili serebra, na zazhivlenie eksperimental'noy rany [Effect of bandaging material containing gold and silver nanoparticles on the experimental wound healing]. Zhurnal Grodnenskogo gosudarstvennogo meditsinskogo universiteta. 2012; 1 (37): 75–80 (in Russian).

  18. Wang X., Ge J., Tredget E.E., Wu Y. The mouse excisional wound splinting model, including applications for stem cell transplantation. Nat Protoc. 2013; 8 (2): 302–329. DOI: 10.1038/nprot.2013.002.

  19. Kananykhina E.Yu., Bol'shakova G.B. Kolichestvennaya kharakteristika polnoty regeneratsii kozhi pri zazhivlenii rany na spine i zhivote krys [Quantitative characteristics of skin regeneration during wound healing on the back and abdomen of rats]. Klinicheskaya i eksperimental'naya morfologiya. 2016; 1 (17): 27–36 (in Russian).

  20. Peplow P.V., Chung T.Y., Baxter G.D. Laser photobiomodulation of proliferation of cells in culture: a review of human and animal studies. Photomed Laser Surg. 2010; 28: S3–S40.

  21. Dovnar R.I. Modelirovanie kozhnykh ran v eksperimente [Modeling of skin wounds in laboratory animals]. Novosti khirurgii. 2021; 29 (4): 480–489 (in Russian),

  22. Silina E.V., Manturova N.E., Artyushkova E.B., Litvitskiy P.F., Vasin V.I., Sinel'nikova T.G., Gladchenko M.P., Kryukov A.A., Anikanov A.V., Kaplin A.N., Naimzada M.D.Z., Stupin V.A. Dinamika zazhivleniya kozhnoy rany pri primenenii in"ektsionnykh stimulyatorov regeneratsii u krys [Dinamics of skin wound healing with the use of injectable regeneration stimulators in rats]. Patologicheskaya fiziologiya i eksperimental'naya terapiya. 2020; 64 (3): 54–63. DOI: 10.25557/0031-2991.2020.03.54-63 (in Russian).

  23. Neves L.M.G., Wilgus T.A., Bayat A. In Vitro, Ex Vivo, and In Vivo Approaches for Investigation of Skin Scarring: Human and Animal Models. Adv Wound Care (New Rochelle). 2023; 12 (2): 97–116. DOI: 10.1089/wound.2021.0139.

  24. Trofimets E.I., Gushchin Ya.A., Kryshen' K.L., Makarova M.N., Mamykin S.M. Izuchenie ranozazhivlyayushchego deystviya obraztsa oruzheynogo masla na modeli kozhnoy rany u krys [Study of the wound healing effects of a gun oil sample on a rat skin wound model]. Farmatsiya. 2020; 69 (8): 43–49 (in Russian).

  25. Melnikova N., Balakireva A., Orekhov D., Kamorin D., Didenko N., Malygina D., Knyazev A., Novopoltsev D., Solovyeva A. Zinc Oxide Nanoparticles Protected with Terpenoids as a Substance in Redox Imbalance Normalization in Burns. Pharmaceuticals. 2021; 14: 492. DOI: https://doi.org/10.3390/ph14060492.

  26. Abdullahi A., Amini-Nik S., Jeschke M.G. Animal models in burn research. Cell Mol Life Sci. 2014; 71 (17): 3241–3255. DOI: 10.1007/s00018-014-1612-5.

  27. Clouatre E., Pinto R., Banfield J., Jeschke M.G. Incidence of hot tap water scalds after the introduction of regulations in ontario. J Burn Care Res. 2013; 34 (2): 243–248.

  28. Caliari-Oliveira C., Yaochite J.N., Ramalho L.Z.N., Palma P.V.B, Carlos D., Cunha F. de Q., De Souza D.A, Cipriani Frade M.A., Covas D.T., Malmegrim K.C.R., Oliveira M.C., Voltarelli J.C. Xenogeneic mesenchymal stromal cells improve wound healing and modulate the immune response in an extensive burn model. Cell Transplant. 2016; 25: 201–215.

  29. Escobar Chávez J., Bonilla Martínez D., Villegas González M., Molina Trinidad E., Casas Alancaster N., Revilla Vázquez A. Microneedles: a valuable physical enhancer to increase transdermal drug delivery. J Clin Pharmacol. 2011; 51: 964–977.

  30. Kottner J., Hillmann K., Fimmel S., Seité S., Blume Peytavi U. Characterisation of epidermal regeneration in vivo: a 60 day follow up study. J Wound Care. 2013; 22: 395–400.

  31. Wigger Alberti W., Kuhlmann M., Ekanayake S., Wilhelm D. Using a novel wound model to investigate the healing properties of products for superficial wounds. J Wound Care. 2009; 18: 123–131.

  32. Wassermann E., van Griensven M., Gstaltner K., Oehlinger W., Schrei K., Redl H. A chronic pressure ulcer model in the nude mouse. Wound Repair Regen. 2009; 17 (4): 480–484. DOI: 10.1111/j.1524-475X.2009.00502.x.

  33. Seaton M., Hocking A., Gibran N.S. Porcine models of cutaneous wound healing. ILAR J. 2015; 56 (1): 127–138. DOI: 10.1093/ilar/ilv016.

  34. Dai T., Kharkwal G.B., Tanaka M., Huang Y.Y., Bil de Arce V.J., Hamblin M.R. Animal models of external traumatic wound infections. Virulence. 2011; 2 (4): 296-315. DOI: 10.4161/viru.2.4.16840.

  35. Zaytsev A.E., Asanov O.N., Myasnikov N.I. Opyt modelirovaniya troficheskoy gnoynoy rany v eksperimente [Simulation of a trophic purulent wound: An experimental study]. Vestnik eksperimental'noj i klinicheskoj hirurgii. 2023; 16: 4: 310–315. DOI: 10.18499/2070-478X-2023-16-4-310-315 (in Russian).

  36. Greaves N.S., Benatar B., Whiteside S., Alonso-Rasgado T., Baguneid M., Bayat A. Optical coherence tomography: a reliable alternative to invasive histological assessment of acute wound healing in human skin. Br J Dermatol. 2014; 170: 840–850.

  37. Tsai M.T., Yang C.H., Shen S.C., Lee Y.J., Chang F.Y., Feng C.S. Monitoring of wound healing process of human skin after fractional laser treatments with optical coherence tomography. Biomed Opt Express. 2013; 4: 2362–2375. 

  38. Sattler E.C., Poloczek K., Kastle R., Welzel J. Confocal laser scanning microscopy and optical coherence tomography for the evaluation of the kinetics and quantification of wound healing after fractional laser therapy. J Am Acad Dermatol. 2013; 69: e165-e173.

  39. Grigor'yan A.Yu., Bezhin A.I., Pankrusheva T.A., Sukovatykh B.S., Chekmareva M.S., Zhilyaeva L.V. Mnogokomponentnoe ranevoe pokrytie v lechenii eksperimental'noy gnoynoy rany [Multicomponent wound coating in treatment of an experimental, purulent wound]. Byulleten' sibirskoy meditsiny. 2019; 18 (3): 29–36 (in Russian).

  40. Bokov D.A., Mikhaylov N.O., Laptieva A.Yu., Goryushkina E.S. Sovremennye sposoby izmereniya ploshchadi ranevoy poverkhnosti i ikh sravnenie mezhdu soboy [Modern methods of measuring the wound surface area and their comparison with each other]. Molodezhnyy innovatsionnyy vestnik. 2023; 12 (2): 14–16 (in Russian).

  41. Stepenko Yu.V., Soldatov V.O., Zatolokina M.A., Mayorova A.V., Sysuev B.B., Demidenko A.N., Ivakhno E.N., Sarycheva M.V., Pokrovskiy M.V. Ctimulyatsiya reparatsii v modeli lineynoy rany u krys gelem s Bishofitom [Stimulation of reparation in a linear wound model in rats by Bischofit gel]. Farmatsiya i farmakologiya. 2019; 7 (1): 42–52. DOI: 10.19163/2307-9266-2019-7-1-42-52 (in Russian).

  42. Gumenyuk S.E., Gayvoronskaya T.V., Gumenyuk A.S., Ushmarov D.I., Isyanova D.R. Modelirovanie ranevogo protsessa v eksperimental'noy khirurgii [Simulation the wound process in experimental surgery]. Kubanskiy nauchnyy meditsinskiy vestnik. 2019; 26 (2): 18–25 (in Russian).

  43. Ushmarov D.I., Gumenyuk S.E., Gumenyuk A.S., Gayvoronskaya T.V., Karablina S.Ya., Pomortsev A.V., Sotnichenko A.S., Melkonyan K.I., Grigor'ev T.E. Sravnitel'naya otsenka mnogofunktsional'nykh ranevykh pokrytiy na osnove khitozana: mnogoetapnoe randomizirovannoe kontroliruemoe eksperimental'noe issledovanie [Comparative evaluation of chitosan-based multifunctional wound dressings: A multistage randomised controlled experimental trial]. Kubanskiy nauchnyy meditsinskiy vestnik. 2021; 28 (3): 78–96 (in Russian).

  44. Binsuwaidan R., Elekhnawy E., Elseady W.S., Keshk W.A., Shoeib N.A., Attallah N.G.M., Mokhtar F.A., Abd El Hadi S.R., Ahmed E., Magdeldin S., Negm W.A. Antibacterial activity and wound healing potential of Cycas thouarsii R.Br n-butanol fraction in diabetic rats supported with phytochemical profiling. Biomed Pharmacother. 2022; 155: 113763. DOI: 10.1016/j.biopha.2022.113763.

  45. Tsukamoto T., Pape H.C. Animal models for trauma research: what are the options? Shock. 2009; 31 (1): 3–10. DOI: 10.1097/SHK.0b013e31817fdabf.

  46. Seaton M., Hocking A., Gibran N.S. Porcine models of cutaneous wound healing. ILAR J. 2015; 56 (1): 127–138. DOI: 10.1093/ilar/ilv016.

  47. Grey J.E., Enoch S., Harding K.G. Wound assessment. BMJ. 2006; 332: 285–288. 

  48. Robson M.C., Barbul A. Guidelines for the best care of chronic wounds. Wound Repair Regen. 2006; 14: 647–648.

  49. Koschwanez H.E., Broadbent E. The use of wound healing assessment methods in psychological studies: a review and recommendations. Br J Health Psychol. 2011; 16 (Pt. 1): 1–32. DOI: 10.1348/135910710X524633.

  50. Planz V., Franzen L., Windbergs M. Novel in vitro approaches for the simulation and analysis of human skin wounds. Skin Pharmacol Physiol. 2015; 28: 91–96.

  51. Andrade T.A., Aguiar A.F., Guedes F.A., Leite M.N., Caetano G.F., Coelho E.B., Das P.K., Frade M.A. Ex vivo model of human skin (hOSEC) as alternative to animal use for cosmetic tests. Procedia Eng. 2015; 110: 67–73. 

  52. Terra V.A., Souza-Neto F.P., Frade M.A.С., Ramalho L.N.Z., Andrade T.A.М, Pasta A.A.C., Conchon A.C., Guedes F.A., Luiz R.C., Cecchini R., Cecchini A.L. Genistein prevents ultraviolet B radiation-induced nitrosative skin injury and promotes cell proliferation. J Photochem Photobiol B. 2015; 144: 20–27.

  53. Okuma C.H., Andrade T.A., Caetano G.F., Finci L.I., Maciel N.R., Topan J.F., Cefali L.C., Polizel­lo A.C.M., Carlo T., Rogerio A.P., Spadaro A.C.C., Isaac V.L.B., Frade M.A.C., Rocha-Filho P.A. Development of lamellar gel phase emulsion containing marigold oil (Calendula officinalis) as a potential modern wound dressing. Eur J Pharm Sci. 2015; 71: 62–72.

  54. Amirthalingam E., Rodrigues M., Casal-Dujat L., Calpena A.C., Amabilino D.B., Ramos-López D., Pérez-García. Macrocyclic imidazolium-based amphiphiles for the synthesis of gold nanoparticles and delivery of anionic drugs. J Colloid Interface Sci. 2015; 437: 132–129.

  55. Caetano G.F., Fronza M., Leite M.N., Gomes A., Frade M.A. Comparison of collagen content in skin wounds evaluated by biochemical assay and by computer-aided histomorphometric analysis. Pharm Biol. 2016; 3: 1–5.

  56. Nauseef W.M. Myeloperoxidase in human neutrophil host defence. Cell Microbiol. 2014; 16: 1146–1155.

  57. Tsuji J.M., Whitney J.D., Tolentino E.J., Perrin M.E., Swanson P.E. Evaluation of cellular wound healing using flow cytometry and expanded polytetrafluroethylene implants. Wound Repair Regen. 2010; 18: 335–340.

  58. Caetano G.F., Frade M.A., Andrade T.A., Leite M.N., Bueno C.Z., Moraes Â.M., Ribeiro-Paes J.T. Chitosan-alginate membranes accelerate wound healing. J Biomed Mater Res B Appl Biomater. 2015; 103: 1013–1022.

Received March 24, 2024; accepted October 17, 2024.

 

Information about the authors

Sergatskiy Konstantin Igorevich, Doctor of Sciences (Medicine), Associate Professor, Chair of Surgery, Medical Institute, Penza State University. 440000, Russia, Penza, Krasnaya St., 40; e-mail: e-mail: Этот адрес электронной почты защищён от спам-ботов. У вас должен быть включен JavaScript для просмотра., ORCID ID: https://orcid.org/0000-0002-3334-8244

Mironov Mikhail Mikhaylovich, Postgraduate Student, Chair of Surgery, Medical Institute, Penza State University. 440000, Russia, Penza, Krasnaya St., 40; e-mail: Этот адрес электронной почты защищён от спам-ботов. У вас должен быть включен JavaScript для просмотра., ORCID ID: https://orcid.org/0009-0007-3244-2611

Nikol'skiy Valeriy Isaakovich, Doctor of Sciences (Medicine), Professor, Chair of Surgery, Medical Institute, Penza State University. 440000, Russia, Penza, Krasnaya St., 40; e-mail: e-mail: Этот адрес электронной почты защищён от спам-ботов. У вас должен быть включен JavaScript для просмотра., ORCID ID: https://orcid.org/0000-0002-9927-580X

Fedorova Mariya Gennad'evna, Candidate of Medicine, Associate Professor, Head of the Chair of Morphology, Medical Institute, Penza State University. 440000, Russia, Penza, Krasnaya St., 40; e-mail: Этот адрес электронной почты защищён от спам-ботов. У вас должен быть включен JavaScript для просмотра., ORCID ID: https://orcid.org/0000-0003-4177-8460

Romanova Valeriya Sergeevna, Student, Medical Institute, Penza State University. 440000, Russia, Penza, Krasnaya St., 40; e-mail: Этот адрес электронной почты защищён от спам-ботов. У вас должен быть включен JavaScript для просмотра., ORCID ID: https://orcid.org/0000-0001-9789-5194

Zakharov Artem Dmitrievich, Postgraduate Student, Chair of Surgery, Medical Institute, Penza State University. 440000, Russia, Penza, Krasnaya St., 40; e-mail: Этот адрес электронной почты защищён от спам-ботов. У вас должен быть включен JavaScript для просмотра., ORCID ID: https://orcid.org/0000-0001-9246-2824

 

For citation

Sergatskiy K.I., Mironov M.M., Nikol'skiy V.I., Fedorova M.G., Romanova V.S., Zakharov A.D. Osobennosti planirovaniya eksperimenta po izucheniyu ranevogo protsessa [Peculiarities of planning an experiment to study the wound process]. Ul'yanovskiy mediko-biologicheskiy zhurnal. 2024; 4: 50–69. DOI: 10.34014/2227-1848-2024-4-50-69 (in Russian).

 

Скачать статью

УДК 617-089.844

DOI 10.34014/2227-1848-2024-4-50-69

ОСОБЕННОСТИ ПЛАНИРОВАНИЯ ЭКСПЕРИМЕНТА ПО ИЗУЧЕНИЮ РАНЕВОГО ПРОЦЕССА

К.И. Сергацкий, М.М. Миронов, В.И. Никольский, М.Г. Федорова, В.С. Романова, А.Д. Захаров

ФГБОУ ВО «Пензенский государственный университет», г. Пенза, Россия

 

Экспериментальные модели играют важную роль в изучении процессов заживления кожных ран, разработке новых методов лечения и анализе эффективности применяемых средств. Однако существует ряд проблем и ограничений, которые следует учитывать при проведении и интерпретации исследований.

Одной из основных сложностей является разнообразие самих моделей. Некоторые могут не полностью отражать процессы, происходящие в организме человека, что затрудняет перенос результатов исследований в клиническую практику.

Нечеткая стандартизация и большой арсенал предлагаемых вариантов проведения эксперимента ставит перед исследователем ряд трудностей. Некоторые методы могут быть недостаточно чувствительными или специфичными, что может привести к искажению результатов.

В статье представлен обзор некоторых из наиболее часто используемых моделей ран на животных. Рассматриваются основные принципы планирования экспериментов, включая выбор подходящих животных моделей, а также методы оценки кожной раны у лабораторных животных. Несмотря на свои ограничения рациональные исследования на экспериментальных животных остаются одним из наиболее полезных инструментов, помогающих получить ответ на разнообразные вопросы, касающиеся основ раневого процесса. Изучение и адаптация моделей ран на животных могут способствовать разработке эффективных методов лечения раневых дефектов.

Ключевые слова: раны, модель раны на животных, животные модели, методы оценки ран.

 

Конфликт интересов. Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Вклад авторов

Концепция и дизайн исследования: Сергацкий К.И., Никольский В.И.

Литературный поиск, обработка материала: Миронов М.М., Захаров А.Д.

Анализ литературных данных: Федорова М.Г., Романова В.С.

Написание и редактирование текста: Сергацкий К.И., Миронов М.М.

 

Литература

  1. Masson-Meyers D.S, Andrade T.A.M., Caetano G.F., Guimaraes F.R., Leite M.N., Leite S.N., Fra­de M.A.C. Experimental models and methods for cutaneous wound healing assessment. Int J Exp Pathol. 2020; 101 (1-2): 21–37. DOI: 10.1111/iep.12346.

  2. Elliot S., Wikramanayake T.C., Jozic I., Tomic-Canic M. A Modeling Conundrum: Murine Models for Cutaneous Wound Healing. J Invest Dermatol. 2018; 138 (4): 736–740. DOI: 10.1016/j.jid.2017.12.001.

  3. Andrade T.A., Iyer A., Das P.K., Foss N.T., Garcia S.B., Coutinho-Netto J., Jordão Jr. A.A., Frade M.A.C. The inflammatory stimulus of a natural latex biomembrane improves healing in mice. Braz J Med Biol Res. 2011; 44: 1036–1047.

  4. Leite S.N., Leite M.N., Caetano G.F., Ovidio P.P., Jordao Junior A.A., Frade M.A. Phototherapy improves wound healing in rats subjected to high-fat diet. Lasers Med Sci. 2015; 30: 1481–1488.

  5. Masson-Meyers D.S., Bumah V.V., Enwemeka C.S. Blue light does not impair wound healing in vitro. J Photochem Photobiol B. 2016; 160: 53–60.

  6. Цибулевский А.Ю., Дубовая Т.К., Демьяненко И.А. Моделирование заживления ран кожи. Крымский журнал экспериментальной и клинической медицины. 2020; 10 (4): 64–71. DOI: 10.37279/2224-6444-2020-10-4-64-71.

  7. Zindle J.K., Wolinsky E., Bogie K.M. A review of animal models from 2015 to 2020 for preclinical chronic wounds relevant to human health. J Tissue Viability. 2021; 30 (3): 291–300. DOI: 10.1016/j.jtv.2021.05.006.

  8. Stephens P., Caley M., Peake M. Alternatives for animal wound model systems In: Gourdie R.G., Myers T.A., eds. Wound Regeneration and Repair Methods and Protocols. New York, NY: Humana Press; 2013: 177–201.

  9. Nauta A.C., Gurtner G.C., Longaker M.T. Adult stem cells in small animal wound healing models. In: Gourdie R.G., Myers T.A., eds. Wound Regeneration and Repair Methods and Protocols. New York, NY: Humana Press; 2013: 81–98.

  10. Grambow E., Sorg H., Sorg C.G.G., Strüder D. Experimental Models to Study Skin Wound Healing with a Focus on Angiogenesis. Med Sci (Basel). 2021; 9 (3): 55. DOI: 10.3390/medsci9030055.

  11. Егорихина М.Н., Алейник Д.Я., Рубцова Ю.П., Чарыкова И.Н., Стручков А.А., Ежевская А.А., Загреков В.И., Соснина Л.Н., Загайнова Е.В. Модель биомедицинского клеточного продукта для доклинических исследований на крупном лабораторном животном. Вестник трансплантологии и искусственных органов. 2020; 22 (1): 142–156.

  12. Zomer H.D., Trentin A.G. Skin wound healing in humans and mice: Challenges in translational research. J Dermatol Sci. 2018; 90 (1): 3–12. DOI: 10.1016/j.jdermsci.2017.12.009.

  13. Grada A., Mervis J., Falanga V. Research Techniques Made Simple: Animal Models of Wound Healing. J Invest Dermatol. 2018; 138 (10): 2095–2105.e1. DOI: 10.1016/j.jid.2018.08.005.

  14. Dorsett-Martin W.A. Rat models of skin wound healing: a review. Wound Repair Regen. 2004; 12 (6): 591–599. DOI: 10.1111/j.1067-1927.2004.12601.x.

  15. Dunn L., Prosser H.C., Tan J.T., Vanags L.Z., Ng M.K., Bursill C.A. Murine model of wound healing. J Vis Exp. 2013; 75: e50265. DOI: 10.3791/50265.

  16. Довнар Р.И. Нюансы выбора экспериментального животного для моделирования процесса заживления кожной раны. Журнал Гродненского государственного медицинского университета. 2020; 18 (4): 429–435.

  17. Смотрин С.М., Довнар Р.И., Васильков А.Ю., Прокопчик Н.И., Иоскевич Н.Н. Влияние перевязочного материала, содержащего наночастицы золота или серебра, на заживление экспериментальной раны. Журнал Гродненского государственного медицинского университета. 2012; 1 (37): 75–80.

  18. Wang X., Ge J., Tredget E.E., Wu Y. The mouse excisional wound splinting model, including applications for stem cell transplantation. Nat Protoc. 2013; 8 (2): 302–329. DOI: 10.1038/nprot.2013.002.

  19. Кананыхина Е.Ю., Большакова Г.Б. Количественная характеристика полноты регенерации кожи при заживлении раны на спине и животе крыс. Клиническая и экспериментальная морфология. 2016; 1 (17): 27–36.

  20. Peplow P.V., Chung T.Y., Baxter G.D. Laser photobiomodulation of proliferation of cells in culture: a review of human and animal studies. Photomed Laser Surg. 2010; 28: S3–S40.

  21. Довнар Р.И. Моделирование кожных ран в эксперименте. Новости хирургии. 2021; 29 (4): 480–489.

  22. Силина Е.В., Мантурова Н.Е., Артюшкова Е.Б., Литвицкий П.Ф., Васин В.И., Синельникова Т.Г., Гладченко М.П., Крюков А.А., Аниканов А.В., Kaплин А.Н., Наимзада М.Д.З., Ступин В.А. Динамика заживления кожной раны при применении инъекционных стимуляторов регенерации у крыс. Патологическая физиология и экспериментальная терапия. 2020; 64 (3): 54–63. DOI: 10.25557/0031-2991.2020.03.54-63.

  23. Neves L.M.G., Wilgus T.A., Bayat A. In Vitro, Ex Vivo, and In Vivo Approaches for Investigation of Skin Scarring: Human and Animal Models. Adv Wound Care (New Rochelle). 2023; 12 (2): 97–116. DOI: 10.1089/wound.2021.0139.

  24. Трофимец Е.И., Гущин Я.А., Крышень К.Л., Макарова М.Н., Мамыкин С.М. Изучение ранозаживляющего действия образца оружейного масла на модели кожной раны у крыс. Фармация. 2020; 69 (8): 43–49.

  25. Melnikova N., Balakireva A., Orekhov D., Kamorin D., Didenko N., Malygina D., Knyazev A., Novopolt­sev D., Solovyeva A. Zinc Oxide Nanoparticles Protected with Terpenoids as a Substance in Redox Imbalance Normalization in Burns. Pharmaceuticals. 2021; 14: 492. DOI: https://doi.org/10.3390/ph14060492.

  26. Abdullahi A., Amini-Nik S., Jeschke M.G. Animal models in burn research. Cell Mol Life Sci. 2014; 71 (17): 3241–3255. DOI: 10.1007/s00018-014-1612-5.

  27. Clouatre E., Pinto R., Banfield J., Jeschke M.G. Incidence of hot tap water scalds after the introduction of regulations in ontario. J Burn Care Res. 2013; 34 (2): 243–248.

  28. Caliari-Oliveira C., Yaochite J.N., Ramalho L.Z.N., Palma P.V.B, Carlos D., Cunha F. de Q., De Souza D.A, Cipriani Frade M.A., Covas D.T., Malmegrim K.C.R., Oliveira M.C., Voltarelli J.C. Xenogeneic mesenchymal stromal cells improve wound healing and modulate the immune response in an extensive burn model. Cell Transplant. 2016; 25: 201–215.

  29. Escobar Chávez J., Bonilla Martínez D., Villegas González M., Molina Trinidad E., Casas Alancaster N., Revilla Vázquez A. Microneedles: a valuable physical enhancer to increase transdermal drug delivery. J Clin Pharmacol. 2011; 51: 964–977.

  30. Kottner J., Hillmann K., Fimmel S., Seité S., Blume Peytavi U. Characterisation of epidermal regeneration in vivo: a 60 day follow up study. J Wound Care. 2013; 22: 395–400.

  31. Wigger Alberti W., Kuhlmann M., Ekanayake S., Wilhelm D. Using a novel wound model to investigate the healing properties of products for superficial wounds. J Wound Care. 2009; 18: 123–131.

  32. Wassermann E., van Griensven M., Gstaltner K., Oehlinger W., Schrei K., Redl H. A chronic pressure ulcer model in the nude mouse. Wound Repair Regen. 2009; 17 (4): 480–484. DOI: 10.1111/j.1524-475X.2009.00502.x.

  33. Seaton M., Hocking A., Gibran N.S. Porcine models of cutaneous wound healing. ILAR J. 2015; 56 (1): 127–138. DOI: 10.1093/ilar/ilv016.

  34. Dai T., Kharkwal G.B., Tanaka M., Huang Y.Y., Bil de Arce V.J., Hamblin M.R. Animal models of external traumatic wound infections. Virulence. 2011; 2 (4): 296-315. DOI: 10.4161/viru.2.4.16840.

  35. Зайцев А.Е., Асанов О.Н., Мясников Н.И. Опыт моделирования трофической гнойной раны в эксперименте. Вестник экспериментальной и клинической хирургии. 2023; 16: 4: 310–315. DOI: 10.18499/2070-478X-2023-16-4-310-315.

  36. Greaves N.S., Benatar B., Whiteside S., Alonso-Rasgado T., Baguneid M., Bayat A. Optical coherence tomography: a reliable alternative to invasive histological assessment of acute wound healing in human skin. Br J Dermatol. 2014; 170: 840–850.

  37. Tsai M.T., Yang C.H., Shen S.C., Lee Y.J., Chang F.Y., Feng C.S. Monitoring of wound healing process of human skin after fractional laser treatments with optical coherence tomography. Biomed Opt Express. 2013; 4: 2362–2375. 

  38. Sattler E.C., Poloczek K., Kastle R., Welzel J. Confocal laser scanning microscopy and optical coherence tomography for the evaluation of the kinetics and quantification of wound healing after fractional laser therapy. J Am Acad Dermatol. 2013; 69: e165-e173.

  39. Григорьян А.Ю., Бежин А.И., Панкрушева Т.А., Суковатых Б.С., Чекмарева М.С., Жиляева Л.В. Многокомпонентное раневое покрытие в лечении экспериментальной гнойной раны. Бюллетень сибирской медицины. 2019; 18 (3): 29–36.

  40. Боков Д.А., Михайлов Н.О., Лаптиёва А.Ю., Горюшкина Е.С. Современные способы измерения площади раневой поверхности и их сравнение между собой. Молодежный инновационный вестник. 2023; 12 (2): 14–16.

  41. Степенко Ю.В., Солдатов В.О., Затолокина М.А., Майорова А.В., Сысуев Б.Б., Демиденко А.Н., Ивахно Е.Н., Сарычева М.В., Покровский М.В. Cтимуляция репарации в модели линейной раны у крыс гелем с Бишофитом. Фармация и фармакология. 2019; 7 (1): 42–52. DOI: 10.19163/2307-9266-2019-7-1-42-52.

  42. Гуменюк С.Е., Гайворонская Т.В., Гуменюк А.С., Ушмаров Д.И., Исянова Д.Р. Моделирование раневого процесса в экспериментальной хирургии. Кубанский научный медицинский вестник. 2019; 26 (2): 18–25.

  43. Ушмаров Д.И., Гуменюк С.Е., Гуменюк А.С., Гайворонская Т.В., Караблина С.Я., Поморцев А.В., Сотниченко А.С., Мелконян К.И., Григорьев Т.Е. Сравнительная оценка многофункциональных раневых покрытий на основе хитозана: многоэтапное рандомизированное контролируемое экспериментальное исследование. Кубанский научный медицинский вестник. 2021; 28 (3): 78–96.

  44. Binsuwaidan R., Elekhnawy E., Elseady W.S., Keshk W.A., Shoeib N.A., Attallah N.G.M., Mokhtar F.A., Abd El Hadi S.R., Ahmed E., Magdeldin S., Negm W.A. Antibacterial activity and wound healing potential of Cycas thouarsii R.Br n-butanol fraction in diabetic rats supported with phytochemical profiling. Biomed Pharmacother. 2022; 155: 113763. DOI: 10.1016/j.biopha.2022.113763.

  45. Tsukamoto T., Pape H.C. Animal models for trauma research: what are the options? Shock. 2009; 31 (1): 3–10. DOI: 10.1097/SHK.0b013e31817fdabf.

  46. Seaton M., Hocking A., Gibran N.S. Porcine models of cutaneous wound healing. ILAR J. 2015; 56 (1): 127–138. DOI: 10.1093/ilar/ilv016.

  47. Grey J.E., Enoch S., Harding K.G. Wound assessment. BMJ. 2006; 332: 285–288. 

  48. Robson M.C., Barbul A. Guidelines for the best care of chronic wounds. Wound Repair Regen. 2006; 14: 647–648.

  49. Koschwanez H.E., Broadbent E. The use of wound healing assessment methods in psychological studies: a review and recommendations. Br J Health Psychol. 2011; 16 (Pt. 1): 1–32. DOI: 10.1348/135910710X524633.

  50. Planz V., Franzen L., Windbergs M. Novel in vitro approaches for the simulation and analysis of human skin wounds. Skin Pharmacol Physiol. 2015; 28: 91–96.

  51. Andrade T.A., Aguiar A.F., Guedes F.A., Leite M.N., Caetano G.F., Coelho E.B., Das P.K., Frade M.A. Ex vivo model of human skin (hOSEC) as alternative to animal use for cosmetic tests. Procedia Eng. 2015; 110: 67–73. 

  52. Terra V.A., Souza-Neto F.P., Frade M.A.С., Ramalho L.N.Z., Andrade T.A.М, Pasta A.A.C., Conchon A.C., Guedes F.A., Luiz R.C., Cecchini R., Cecchini A.L. Genistein prevents ultraviolet B radiation-induced nitrosative skin injury and promotes cell proliferation. J Photochem Photobiol B. 2015; 144: 20–27.

  53. Okuma C.H., Andrade T.A., Caetano G.F., Finci L.I., Maciel N.R., Topan J.F., Cefali L.C., Polizel­lo A.C.M., Carlo T., Rogerio A.P., Spadaro A.C.C., Isaac V.L.B., Frade M.A.C., Rocha-Filho P.A. Development of lamellar gel phase emulsion containing marigold oil (Calendula officinalis) as a potential modern wound dressing. Eur J Pharm Sci. 2015; 71: 62–72.

  54. Amirthalingam E., Rodrigues M., Casal-Dujat L., Calpena A.C., Amabilino D.B., Ramos-López D., Pérez-García. Macrocyclic imidazolium-based amphiphiles for the synthesis of gold nanoparticles and delivery of anionic drugs. J Colloid Interface Sci. 2015; 437: 132–129.

  55. Caetano G.F., Fronza M., Leite M.N., Gomes A., Frade M.A. Comparison of collagen content in skin wounds evaluated by biochemical assay and by computer-aided histomorphometric analysis. Pharm Biol. 2016; 3: 1–5.

  56. Nauseef W.M. Myeloperoxidase in human neutrophil host defence. Cell Microbiol. 2014; 16: 1146–1155.

  57. Tsuji J.M., Whitney J.D., Tolentino E.J., Perrin M.E., Swanson P.E. Evaluation of cellular wound healing using flow cytometry and expanded polytetrafluroethylene implants. Wound Repair Regen. 2010; 18: 335–340.

  58. Caetano G.F., Frade M.A., Andrade T.A., Leite M.N., Bueno C.Z., Moraes Â.M., Ribeiro-Paes J.T. Chitosan-alginate membranes accelerate wound healing. J Biomed Mater Res B Appl Biomater. 2015; 103: 1013–1022.

Поступила в редакцию 24.03.2024; принята 17.10.2024.

 

Авторский коллектив

Сергацкий Константин Игоревич – доктор медицинских наук, доцент, профессор кафедры «Хирургия» Медицинского института, ФГБОУ ВО «Пензенский государственный университет». 440000, Россия, г. Пенза, ул. Красная, 40; e-mail: e-mail: Этот адрес электронной почты защищён от спам-ботов. У вас должен быть включен JavaScript для просмотра., ORCID ID: https://orcid.org/0000-0002-3334-8244

Миронов Михаил Михайлович – аспирант кафедры «Хирургия» Медицинского института, ФГБОУ ВО «Пензенский государственный университет». 440000, Россия, г. Пенза, ул. Красная, 40; e-mail: Этот адрес электронной почты защищён от спам-ботов. У вас должен быть включен JavaScript для просмотра., ORCID ID: https://orcid.org/0009-0007-3244-2611

Никольский Валерий Исаакович – доктор медицинских наук, профессор, профессор кафедры «Хирургия» Медицинского института, ФГБОУ ВО «Пензенский государственный университет». 440000, Россия, г. Пенза, ул. Красная, 40; e-mail: e-mail: Этот адрес электронной почты защищён от спам-ботов. У вас должен быть включен JavaScript для просмотра., ORCID ID: https://orcid.org/0000-0002-9927-580X

Федорова Мария Геннадьевна – кандидат медицинских наук, доцент, заведующий кафедрой «Морфология» Медицинского института, ФГБОУ ВО «Пензенский государственный университет». 440000, Россия, г. Пенза, ул. Красная, 40; e-mail: Этот адрес электронной почты защищён от спам-ботов. У вас должен быть включен JavaScript для просмотра., ORCID ID: https://orcid.org/0000-0003-4177-8460.

Романова Валерия Сергеевна – студентка Медицинского института, ФГБОУ ВО «Пензенский государственный университет». 440000, Россия, г. Пенза, ул. Красная, 40; e-mail: Этот адрес электронной почты защищён от спам-ботов. У вас должен быть включен JavaScript для просмотра., ORCID ID: https://orcid.org/0000-0001-9789-5194

Захаров Артем Дмитриевич – аспирант кафедры «Хирургия» Медицинского института, ФГБОУ ВО «Пензенский государственный университет». 440000, Россия, г. Пенза, ул. Красная, 40; e-mail: Этот адрес электронной почты защищён от спам-ботов. У вас должен быть включен JavaScript для просмотра., ORCID ID: https://orcid.org/0000-0001-9246-2824

 

Образец цитирования

Сергацкий К.И., Миронов М.М., Никольский В.И., Федорова М.Г., Романова В.С., Захаров А.Д. Особенности планирования эксперимента по изучению раневого процесса. Ульяновский медико-биологический журнал. 2024; 4: 50–69. DOI: 10.34014/2227-1848-2024-4-50-69.