«Ульяновский медико-биологический журнал»

CLINICAL MEDICINE

Download article

DOI 10.34014/2227-1848-2025-3-108-117

 

COMPARISON OF METABOLIC PROCESSES IN SMALL AND LARGE INTESTINE TISSUES IN THE ACUTE SPINAL INJURY ACCORDING TO FLUORESCENCE LIFETIME IMAGING MICROSCOPY (FLIM)

M.S. Baleev

City Clinical Hospital No. 7 named after E.L. Berezov, Nizhny Novgorod, Russia

 

Intestinal dysfunction plays a crucial role in the developing of early and late complications in patients with spinal injury. Intestinal dysfunction can lead to metabolic imbalances like maldigestion, malabsorption, and intestinal dyskinesia. The study of metabolic processes in the tissues of the intestinal tube against the spinal cord injury can help to treat enteral and colonic insufficiency and reduce the number of surgical complications.

The objective of the study is to examine the dynamics of metabolic processes in the tissues of the small and large intestines in acute spinal cord injury.

Materials and Methods. The experiment was performed on laboratory animals, Wistar rats (n=22). Spinal cord injury was reproduced by complete transection of the spinal cord at the level of the Th5-Th6 vertebrae. The dynamics of cellular metabolism were assessed at different time intervals during the development of post-traumatic disease in vivo using fluorescence lifetime imaging microscopy (FLIM) based on autofluorescence in the spectral channel of the metabolic cofactor NAD(P)H.

Results. The acute spinal cord injury is accompanied by changes in endogenous autofluorescence of the serous membrane tissues in the small and large intestines. A decrease in the activity of metabolic processes and their catabolic orientation are noted in the small intestine. On the contrary, metabolic processes intensify over time in the large intestine

Conclusion. For the first time an in vivo experiment showed that the acute spinal injury was accompanied by a disruption of metabolic processes in the intestinal tissues. Fundamental multidirectionality was observed. Thus, a more balanced approach is necessary to combat intestinal failure in patients with acute traumatic spinal cord disease.

Key words: spinal cord injury, spinal cord, small intestine, large intestine, autofluorescence, FLIM, metabolism, catabolism, sarcopenia, energy metabolism.

 

The work was supported by the staff of Privolzhsky Research Medical University, Ministry of Health of the Russian Federation (Nizhny Novgorod): E.B. Kiseleva, M.V. Shirmanova, V.I. Shcheslavsky, N.D. Gladkova, M.A. Sirotkina, M.G. Ryabkov and the Russian Science Foundation (project No. 19-75-10096).

Conflict of interest. The author declares no conflict of interest.

 

References

  1. Blanke E.N., Holmes G.M., Besecker E.M. Altered physiology of gastrointestinal vagal afferents following neurotrauma. Neural Regen Res. 2021; 16 (2): 254–263. DOI: 10.4103/1673-5374.290883.

  2. Steensgaard R., Bonne S., Wojke P., Kasch H. SCI-SCREEN: A More Targeted Nutrition Screening Model to Detect Spinal Cord-Injured Patients at Risk of Malnutrition. Rehabil Nurs. 2019; 44 (1): 11–19. DOI: 10.1097/rnj.0000000000000108.

  3. Frasuńska J., Tederko P., Wojdasiewicz P., Mycielski J., Turczyn P., Tarnacka B. Compliance with prescriptions for wheelchairs, walking aids, orthotics, and pressure-relieving devices in patients with traumatic spinal cord injury. Eur J Phys Rehabil Med. 2020; 56 (2): 160–168. DOI: 10.23736/S1973-9087.19.05920-3.

  4. Ivashkin V.T., Ivashkin K.V. Intestinal microbiome as a factor regulating the activity of the enteric and central nervous system. Russian journal of gastroenterology, hepatology, coloproctology. 2017; 27 (5): 11–19.

  5. Ivanova G.E., Krylova V.V., Tsykunova M.B., Polyaeva B.A. Rehabilitation of patients with traumatic spinal cord disease. M.: JSC "Moscow textbooks and Carto-lithography"; 2010. 640.

  6. Sirota G.G. Kishechnaya i nutritivnaya nedostatochnost' pri oslozhnennoy travme sheynogo otdela pozvonochnika [Intestinal and nutritional failure in complicated cervical spine injury]. Politravma. 2018; 3: 18–27 (in Russian).

  7. Braun K., Oeckl J., Westermeier J., Li Y., Klingenspor M. Non-adrenergic control of lipolysis and thermogenesis in adipose tissues. J Exp Biol. 2018; 2 (1): 23–31. DOI: 10.1242/jeb.165381.

  8. Calcagno M. The Thermic Effect of Food: A Review. J Am Coll Nutr. 2019; 38 (6): 547–551. DOI: 10.1080/07315724.2018.1552544.

  9. Migliavacca E., Tay S.K.H., Patel H.P., Sonntag T., Civiletto G., McFarlane C. Mitochondrial oxidative capacity and NAD+ biosynthesis are reduced in human sarcopenia across ethnicities. Nat Commun. 2019; 10 (1): 58–68. DOI: 10.1038/s41467-019-13694-1.

  10. Guralnik J.M., Feige J.N., Singh A., Fielding R.A. Nutritional Mediators of Cellular Decline and Mitochondrial Dysfunction in Older Adults. Geriatrics (Basel). 2021; 6 (2): 37–46. DOI: 10.3390/geriatrics6020037.

  11. Hagenbach U., Luz S., Ghafoor N. The treatment of spasticity with Delta9-tetrahydrocannabinol in persons with spinal cord injury. Spinal Cord. 2007; 45 (8): 551–562. DOI: 10.1038/sj.sc.3101982.

  12. Rodriguez G.M., Gater D.R. Neurogenic Bowel and Management after Spinal Cord Injury: A Narrative Review. J Pers Med. 2022; 12 (7): 1141–1158. DOI: 10.3390/jpm12071141.

  13. Datta R., Heaster T.M., Sharick J.T., Gillette A.A., Skala M.C. Fluorescence lifetime imaging microscopy: fundamentals and advances in instrumentation, analysis, and applications. J Biomed Opt. 2020; 25 (7): 1–23. DOI: 10.1117/1.JBO.25.7.071203.

  14. Shcheslavskiy V.I. Fluorescence time-resolved macroimaging. Opt Lett. 2018; 43 (13): 3152–3155. DOI: 10.1364/OL.43.003152.

  15. Berezin M.Y., Achilefu S. Fluorescence lifetime measurements and biological imaging. Chem Rev. 2010; 110 (5): 2641–2684. DOI: 10.1021/cr900343z.

  16. Shcheslavskiy V.I., Shirmanova M.V., Dudenkova V.V., Lukyanov K.A., Gavrina A.I., Shumilova A.V. Fluorescence time-resolved macroimaging. Opt Lett. 2018; 43 (13): 3152–3155. DOI: 10.1364/OL.43.003152.

  17. Novosel'skaya N.A. Periodizatsiya morfologicheskikh izmeneniy nervnogo apparata kozhi posle travmy spinnogo mozga v eksperimente [Periodization of morphological changes in the skin nervous apparatus after spinal cord injury in experiment]. Dnevnik nauki. 2020; 5: 5–15 (in Russian).

  18. Minakov A.N. Eksperimental'noe modelirovanie travmy spinnogo mozga u laboratornykh krys [Experimental modeling of spinal cord injury in laboratory rats]. Acta Naturae. 2018; 3: 38–47 (in Russian).

  19. Chang S.H., Song N.J., Choi J.H., Yun U.J., Park K.W. Mechanisms underlying UCP1 dependent and independent adipocyte thermogenesis. Obes Rev. 2019; 20 (2): 241–251. DOI: 10.1111/obr.12796.

  20. White A.R., Werner C.M., Holmes G.M. Diminished enteric neuromuscular transmission in the distal colon following experimental spinal cord injury. Exp Neurol. 2020; 33 (1): 113–127. DOI: 10.1016/j.expneurol.2020.113377.

Received February 04, 2025; accepted June 16, 2025.

 

Information about the author

Baleev Mikhail Sergeevich, Candidate of Sciences (Medicine), Surgeon – Consultant, Surgical Department, City Clinical Hospital No. 7 named after E.L. Berezov. 603011, Russia, Nizhny Novgorod, Oktyabrskoy Revolyutsii St., 66a; e-mail: Этот адрес электронной почты защищён от спам-ботов. У вас должен быть включен JavaScript для просмотра., ORCID ID: http://orcid.org/0000-0001-6943-9757

 

For citation

Baleev M.S. Sravnenie metabolicheskikh protsessov v tkanyakh tonkoy i tolstoy kishok v ostrom periode spinal'noy travmy po dannym fluorestsentnogo vremya-razreshennogo imidzhinga FLIM [Comparison of metabolic processes in small and large intestine tissues in the acute spinal injury according to fluorescence lifetime imaging microscopy (FLIM)]. Ul'yanovskiy mediko-biologicheskiy zhurnal. 2025; 3: 108–117. DOI: 10.34014/2227-1848-2025-3-108-117 (in Russian).

 

Скачать статью

УДК 612.338

DOI 10.34014/2227-1848-2025-3-108-117

 

СРАВНЕНИЕ МЕТАБОЛИЧЕСКИХ ПРОЦЕССОВ В ТКАНЯХ ТОНКОЙ И ТОЛСТОЙ КИШОК В ОСТРОМ ПЕРИОДЕ СПИНАЛЬНОЙ ТРАВМЫ ПО ДАННЫМ ФЛУОРЕСЦЕНТНОГО ВРЕМЯ-РАЗРЕШЕННОГО ИМИДЖИНГА FLIM

М.С. Балеев

ГБУЗ Нижегородской области «Городская клиническая больница № 7 имени Е.Л. Березова», г. Нижний Новгород, Россия

 

Особое место в развитии ряда ранних и поздних осложнений у пациентов со спинальной травмой отводится кишечной дисфункции, которая определяет дисбаланс обменных процессов в виде мальдигестии, мальабсорбции, кишечной дискинезии. Изучение метаболических процессов в тканях кишечной трубки на фоне травматической болезни спинного мозга позволит открыть новые возможности для коррекции энтеральной и толстокишечной недостаточности и снизить количество хирургических осложнений.

Цель. Изучить особенности динамики метаболических процессов в тканях тонкой и толстой кишок при остром повреждении спинного мозга.

Материалы и методы. Эксперимент выполнен на лабораторных животных – крысах линии Wistar (n=22). Травма спинного мозга воспроизводилась посредством полного пересечения спинного мозга на уровне позвонков Th5-Th6. Оценку динамики клеточного метаболизма осуществляли в разные временные промежутки развития посттравматической болезни in vivo с помощью технологии флуоресцентного время-разрешенного макроимиджинга FLIM по автофлуоресценции в спектральном канале метаболического кофактора НАД(Ф)Н.

Результаты. Острый период травмы спинного мозга сопровождается изменением эндогенной автофлуоресценции тканей серозной оболочки тонкой и толстой кишок. В тонкой кишке отмечается снижение активности обменных процессов и их катаболическая направленность. В стенке толстой кишки, напротив, метаболические процессы с течением времени усиливаются.

Выводы. Впервые в эксперименте in vivo показано, что острый период спинальной травмы сопровождается нарушением метаболических процессов в тканях кишечной трубки, при этом имеет место принципиальная разнонаправленность. Данный факт требует более взвешенного подхода в борьбе с кишечной недостаточностью у пациентов в остром периоде травматической болезни спинного мозга.

Ключевые слова: травма позвоночника, спинной мозг, тонкая кишка, толстая кишка, автофлуоресценция, FLIM, метаболизм, катаболизм, саркопения, энергетический обмен.

 

Работа выполнена при поддержке сотрудников ФГБОУ ВО «Приволжский исследовательский медицинский университет» Министерства здравоохранения Российской Федерации (г. Нижний Новгород): Е.Б. Киселевой, М.В. Ширмановой, В.И. Щеславского, Н.Д. Гладковой, М.А. Сироткиной, М.Г. Рябкова – и РНФ (проект № 19-75-10096).

Конфликт интересов. Автор заявляет об отсутствии конфликта интересов.

 

Литература

  1. Blanke E.N., Holmes G.M., Besecker E.M. Altered physiology of gastrointestinal vagal afferents following neurotrauma. Neural Regen Res. 2021; 16 (2): 254–263. DOI: 10.4103/1673-5374.290883.

  2. Steensgaard R., Bonne S., Wojke P., Kasch H. SCI-SCREEN: A More Targeted Nutrition Screening Model to Detect Spinal Cord-Injured Patients at Risk of Malnutrition. Rehabil Nurs. 2019; 44 (1): 11–19. DOI: 10.1097/rnj.0000000000000108.

  3. Frasuńska J., Tederko P., Wojdasiewicz P., Mycielski J., Turczyn P., Tarnacka B. Compliance with prescriptions for wheelchairs, walking aids, orthotics, and pressure-relieving devices in patients with traumatic spinal cord injury. Eur J Phys Rehabil Med. 2020; 56 (2): 160–168. DOI: 10.23736/S1973-9087.19.05920-3.

  4. Ivashkin V.T., Ivashkin K.V. Intestinal microbiome as a factor regulating the activity of the enteric and central nervous system. Russian journal of gastroenterology, hepatology, coloproctology. 2017; 27 (5): 11–19.

  5. Ivanova G.E., Krylova V.V., Tsykunova M.B., Polyaeva B.A. Rehabilitation of patients with traumatic spinal cord disease. M.: JSC "Moscow textbooks and Carto-lithography"; 2010. 640.

  6. Сирота Г.Г. Кишечная и нутритивная недостаточность при осложненной травме шейного отдела позвоночника. Политравма. 2018; 3: 18–27.

  7. Braun K., Oeckl J., Westermeier J., Li Y., Klingenspor M. Non-adrenergic control of lipolysis and thermogenesis in adipose tissues. J Exp Biol. 2018; 2 (1): 23–31. DOI: 10.1242/jeb.165381.

  8. Calcagno M. The Thermic Effect of Food: A Review. J Am Coll Nutr. 2019; 38 (6): 547–551. DOI: 10.1080/07315724.2018.1552544.

  9. Migliavacca E., Tay S.K.H., Patel H.P., Sonntag T., Civiletto G., McFarlane C. Mitochondrial oxidative capacity and NAD+ biosynthesis are reduced in human sarcopenia across ethnicities. Nat Commun. 2019; 10 (1): 58–68. DOI: 10.1038/s41467-019-13694-1.

  10. Guralnik J.M., Feige J.N., Singh A., Fielding R.A. Nutritional Mediators of Cellular Decline and Mitochondrial Dysfunction in Older Adults. Geriatrics (Basel). 2021; 6 (2): 37–46. DOI: 10.3390/geriatrics6020037.

  11. Hagenbach U., Luz S., Ghafoor N. The treatment of spasticity with Delta9-tetrahydrocannabinol in persons with spinal cord injury. Spinal Cord. 2007; 45 (8): 551–562. DOI: 10.1038/sj.sc.3101982.

  12. Rodriguez G.M., Gater D.R. Neurogenic Bowel and Management after Spinal Cord Injury: A Narrative Review. J Pers Med. 2022; 12 (7): 1141–1158. DOI: 10.3390/jpm12071141.

  13. Datta R., Heaster T.M., Sharick J.T., Gillette A.A., Skala M.C. Fluorescence lifetime imaging microscopy: fundamentals and advances in instrumentation, analysis, and applications. J Biomed Opt. 2020; 25 (7): 1–23. DOI: 10.1117/1.JBO.25.7.071203.

  14. Shcheslavskiy V.I. Fluorescence time-resolved macroimaging. Opt Lett. 2018; 43 (13): 3152–3155. DOI: 10.1364/OL.43.003152.

  15. Berezin M.Y., Achilefu S. Fluorescence lifetime measurements and biological imaging. Chem Rev. 2010; 110 (5): 2641–2684. DOI: 10.1021/cr900343z.

  16. Shcheslavskiy V.I., Shirmanova M.V., Dudenkova V.V., Lukyanov K.A., Gavrina A.I., Shumilova A.V. Fluorescence time-resolved macroimaging. Opt Lett. 2018; 43 (13): 3152–3155. DOI: 10.1364/OL.43.003152.

  17. Новосельская Н.А. Периодизация морфологических изменений нервного аппарата кожи после травмы спинного мозга в эксперименте. Дневник науки. 2020; 5: 5–15.

  18. Минаков А.Н. Экспериментальное моделирование травмы спинного мозга у лабораторных крыс. Acta Naturae. 2018; 3: 38–47.

  19. Chang S.H., Song N.J., Choi J.H., Yun U.J., Park K.W. Mechanisms underlying UCP1 dependent and independent adipocyte thermogenesis. Obes Rev. 2019; 20 (2): 241–251. DOI: 10.1111/obr.12796.

  20. White A.R., Werner C.M., Holmes G.M. Diminished enteric neuromuscular transmission in the distal colon following experimental spinal cord injury. Exp Neurol. 2020; 33 (1): 113–127. DOI: 10.1016/j.expneurol.2020.113377.

Поступила в редакцию 04.02.2025; принята 16.06.2025.

 

Автор

Балеев Михаил Сергеевич – кандидат медицинских наук, хирург – консультант хирургического отделения, ГБУЗ Нижегородской области «Городская клиническая больница № 7 имени Е.Л. Березова». 603011, Россия, г. Нижний Новгород, ул. Октябрьской революции, 66а; e-mail: Этот адрес электронной почты защищён от спам-ботов. У вас должен быть включен JavaScript для просмотра., ORCID ID: http://orcid.org/0000-0001-6943-9757

 

Образец цитирования

Балеев М.С. Сравнение метаболических процессов в тканях тонкой и толстой кишок в остром периоде спинальной травмы по данным флуоресцентного время-разрешенного имиджинга FLIM. Ульяновский медико-биологический журнал. 2025; 3: 108–117. DOI: 10.34014/2227-1848-2025-3-108-117.